Les premiers colons sont arrivés au cours de l'hiver 1836 en provenance du comté de Harris, en Géorgie. Le chef de ces colons était le juge John J. Harper. Ils voulaient construire une ville qui serait le centre religieux et éducatif de cette région.
Auburn est mentionné pour la première fois officiellement le 2 février 1839. A cette époque, il couvrait une superficie de 5,2 kilomètres carrés. À cette époque, des églises méthodistes et baptistes ainsi qu'une école ont été construites. Au milieu des années 1840, différentes académies pour garçons et filles ont été fondées en plus de l'école primaire. En 1858, sur les quelque 1 000 habitants libres d'Auburn, environ 500 étaient des étudiants.
En 1856, la législature de l'État a autorisé la construction d'un collège méthodiste, le East Alabama Male College à Auburn. Ce collège, devenu l'université d'Auburn, a ouvert ses portes en 1859. Il offrait un enseignement classique et libéral.
Avec la guerre civile de 1861, Auburn se vide rapidement. Toutes les écoles et la plupart des entreprises ont fermé. Auburn était le site d'un hôpital pour les soldats confédérés texans.
Après la guerre civile, Auburn connaît une longue dépression. Les écoles publiques ne rouvriront pas avant le milieu des années 1870. La plupart des entreprises sont restées fermées. Une série d'incendies dans les années 1860 et 1870 a brûlé le centre-ville. L'East Alabama Male College a été remis à l'État en 1872.
En 1892, le collège est devenu le premier collège de quatre ans en Alabama où les femmes sont autorisées à étudier. Ceci, combiné avec de nouvelles entreprises de financement, a permis à la ville de se développer à nouveau. En 1910, la population d'Auburn est revenue à son niveau d'avant-guerre. Les championnats de la conférence SIAA remportés par l'équipe de football du collège d'Auburn ont attiré l'attention et le soutien sur Auburn. Il contribue à remplir les caisses de la ville.
L'argent a recommencé à affluer à Auburn avec l'entrée de l'Amérique dans la Seconde Guerre mondiale. Le campus d'Auburn a été transformé en un lieu de formation pour les spécialistes techniques des forces armées. Après la guerre, Auburn a été inondé par les soldats qui retournaient à l'école sur le G.I. Bill.
En raison de cette augmentation du nombre d'étudiants, Auburn a entamé une période de croissance qui a duré tout au long des années 1950 et 1960. Auburn s'est développée en dehors des limites initiales de la ville. Auburn s'est développée pour atteindre une superficie de près de 24 miles carrés (62 kilomètres carrés). En 1957, la construction de l'Interstate 85 a commencé. Celle-ci reliait Auburn aux principales villes de l'État. Cela a permis à l'université d'Auburn de programmer davantage de matchs de football à domicile à Auburn. Elle a également permis de développer le secteur du tourisme à Auburn.
La croissance a quelque peu ralenti dans les années 1970. Une série de coupes budgétaires a montré clairement que la concentration économique d'Auburn sur l'Université d'Auburn mettait la ville en mauvaise posture.
Une série de rapports dans les années 1980 et 1990 ont fait du système scolaire public d'Auburn l'un des meilleurs de l'État. Entre 1980 et 2003, la population d'Auburn a augmenté de 65 %. L'économie d'Auburn a connu une croissance de 220 %. Cette croissance s'accompagne de problèmes d'étalement urbain. C'est devenu le principal enjeu politique d'Auburn en ce début de XXIe siècle.
