Les premières Whitecaps de Vancouver ont été fondées le 11 décembre 1973. Au cours des années 1970 et 1980, ils ont joué dans la North American Soccer League (NASL), une ligue de football qui n'existe plus. Les Whitecaps ont connu le succès, en remportant le Soccer Bowl en 1979.
C'est pendant cette courte période que le football est devenu populaire à Vancouver. La foule des Whitecaps à l'Empire Stadium s'est agrandie pour atteindre les 32 000 fans par match.
Après avoir joué au Empire Stadium de Vancouver (32 000 places) pendant la plupart de ses premières années, l'équipe a déménagé dans le nouveau BC Place Stadium (60 000 places) en 1983. Cependant, la fin de la NASL en 1984 a signifié que les Whitecaps ne pouvaient plus jouer dans la NASL.
Les Whitecaps n'ont pas joué en 1985, mais ils ont rejoint la Ligue canadienne de football (CSL) l'année suivante et ont changé leur nom pour celui de 86ers. Ils ont rejoint les United Soccer Leagues en 1990, et se sont rebaptisés les Whitecaps, puis les "Vancouver Whitecaps FC". Pendant les vingt années suivantes, ils ont joué au deuxième niveau de football au Canada, jusqu'en 2010.
Ils jouent maintenant dans la Major League Soccer, dans laquelle ils ont commencé à jouer en 2011. Le 21 octobre 2012, les Whitecaps sont devenus la première équipe canadienne à participer aux éliminatoires de la MLS Cup. L'équipe a été éliminée au tour suivant par le LA Galaxy.