Ipswich Town F.C. a été créé en 1878 en tant qu'équipe amateur et s'appelait "Ipswich A.F.C.". Le club a joué de nombreux matchs dans la région et a remporté plusieurs compétitions de coupe. En 1936, il est devenu un club professionnel et a rejoint une ligue appelée "Southern League" qu'il a remportée dès sa première saison. En 1938, ils sont élus pour rejoindre la Football League et jouent en "Division Trois (Sud)" jusqu'à la fin de la saison 1954, où ils sont promus en "Division Deux".
En 1961, la ville d'Ipswich a remporté sa division et a été promue au plus haut niveau du football anglais, la "Division One". Le club remporte cette division la saison suivante. Cela leur a permis de participer à la compétition de football européen, la Coupe d'Europe, la saison suivante. Deux ans plus tard, ils ont été renvoyés en "Division 2" où ils sont restés pendant quatre ans avant d'être à nouveau promus en "Division 1", en 1968. Peu de temps après, Bobby Robson est devenu le directeur du club et les a menés au succès dans le football anglais et européen. En 1978, Ipswich a remporté la FA Cup au stade de Wembley, en battant Arsenal F.C. 1-0. Un autre succès a eu lieu en 1981, lorsqu'Ipswich a battu l'équipe néerlandaise AZ Alkmaar.
En 1982, Bobby Robson a été invité à devenir le manager de l'équipe nationale anglaise de football, il a donc quitté le club. Ipswich n'a pas réussi les saisons suivantes et a été relégué en "Division 2" en 1986. Ils y resteront jusqu'en 1993, date à laquelle ils remportent la division et la promotion dans la nouvelle Premier League anglaise. Deux mauvaises saisons ont suivi, dont une défaite 9-0 contre Manchester United, ce qui reste la plus grosse défaite de l'histoire de la Premier League. En 1995, Ipswich est à nouveau relégué et reste en deuxième division du football anglais jusqu'à sa promotion en 2000, après avoir battu Barnsley en play-offs à Wembley (4-2).
Lors de sa première saison en Premier League, Ipswich a terminé à la cinquième place, ce qui lui a permis de se qualifier pour la Coupe de l'UEFA la saison suivante. Bien que le club ait bien joué dans la compétition européenne, il a été médiocre en Premier League. Ils ont terminé à la dernière place et ont été relégués en Division 1, désormais appelée Championnat de la Ligue de football. Ipswich a été relégué en Ligue 1 après la saison 18/19, terminant dernier du championnat.