Les Bruins de Boston ont acheté le contrat de Clapper aux Tigres en 1927. Jusqu'alors défenseur, l'entraîneur des Bruins, Art Ross, décide d'essayer Clapper à l'aile droite, et l'expérience reste valable. Il a marqué son premier but en NHL - dix secondes après son premier changement - lors de l'ouverture de la saison contre les Black Hawks de Chicago.
La saison suivante, Ross a fait équipe avec Clapper, Cooney Weiland et Dutch Gainor pour former la Dynamite Line, l'une des premières lignes d'attaque nommées de l'histoire. Les Bruins ont remporté la division américaine cette saison-là et ont remporté leur premier championnat de la Coupe Stanley, Clapper ayant marqué le but gagnant dans le premier match de leur série de trois matches avec les Rangers de New York.
Lors de la saison 1930, la ligue a modifié les règles de passage, éliminant de fait les hors-jeu. Les Bruins, champions de la Coupe Stanley, ont pris un avantage particulier, battant de nombreux records de points et enregistrant le plus haut pourcentage de victoires jamais enregistré par la ligue, inégalé à partir de 2012. La Dynamite Line a mené la charge, Weiland étant le meilleur buteur du championnat, Clapper terminant troisième et Gainor neuvième. Le total de 41 buts de Clapper était le troisième plus grand nombre de buts dans l'histoire du championnat à cette époque. La Dynamite Line a marqué 102 des 179 buts du record de la ligue des Bruins, soit autant que la dernière place de Pittsburgh. Alors que Clapper a marqué quatre buts en six matchs de séries éliminatoires, les Bruins ont été surpris en finale de la Coupe Stanley par les Canadiens de Montréal dans leur série des trois meilleurs.
Alors que Clapper maintient sa production à un niveau élevé pendant la saison 1931, le score de Gainor chute fortement et la ligne Dynamite est interrompue à la fin de la saison. Les 22 buts de Clapper lui valent une huitième place dans le championnat et il est nommé deuxième équipe All-Star sur l'aile droite à la fin de l'année, la première saison où de telles All-Stars ont été nommées. L'année suivante, Clapper - avec Bud Cook qui remplace Gainor sur sa ligne avec Weiland- est nommé capitaine de l'équipe et termine à nouveau huitième au classement des buteurs de la ligue, mais l'équipe des Bruins, blessée, tombe à la dernière place et est éliminée des séries éliminatoires. Alors que Weiland a été vendu à Ottawa pour la saison 1933, les Bruins ont acheté la star des Maroons de Montréal, Nels Stewart, et l'ont associé à Clapper pour former une puissante unité offensive qui a ramené les Bruins au championnat de division.
Le plus grand attaquant de son époque, avec ses 1,80 m et ses 200 lb, Clapper était un joueur particulièrement pacifique qui a néanmoins été impliqué dans un incident inhabituel lors des éliminatoires de la Coupe Stanley de 1937 contre les Maroons de Montréal. L'arbitre Clarence Campbell (le futur président de la NHL) a traité Clapper de blasphème, et Clapper a frappé l'arbitre sur la glace d'un seul coup de poing. On a beaucoup spéculé sur la sévérité de la punition de Clapper, mais Campbell lui-même a plaidé la cause de Clapper, déclarant qu'il pensait avoir provoqué le Bruin dans le coup ; Clapper n'a reçu qu'une amende de 100 dollars pour l'incident.
En 1938, Ross pense que les Bruins ont besoin d'une révision et, dans ce cadre, demande à Clapper de revenir à la défense. En 1939, 1940 et 1941, Clapper a été nommé membre de la première équipe d'étoiles de la LNH en défense, ce qui a permis aux Bruins de remporter la Coupe Stanley en 1939 et 1941.
En février 1942, Clapper a subi une rupture de tendon lors d'une collision avec le joueur torontois Bingo Kampman et a été mis hors jeu pour la saison. On craignait qu'il ne soit contraint de prendre sa retraite, mais il est revenu l'année suivante et a retrouvé sa forme. Au cours de la saison 1944, Clapper bat le record de carrière de Hooley Smith pour le nombre de parties jouées, conservant ce record jusqu'à ce que Maurice Richard le surpasse en 1957.