En 3028 après J.-C., la Terre est attaquée par des extraterrestres de pure énergie appelés les Drej. Son vaisseau spatial utilise le faisceau d'énergie pour détruire la Terre, tandis que des centaines de véhicules spatiaux quittent la planète avec le dernier membre de l'humanité sur eux. Le vaisseau secret Titan avec le professeur Sam Tucker à son bord part en même temps, mais pas avec les autres vaisseaux. L'un des autres s'échappe de la planète, dont le fils de Sam, Cale, qui garde une bague de son père.
Quinze ans plus tard, Cale travaille sur une station de sauvetage. Les humains sont devenus des dériveurs de l'espace. Ils sont constamment traités par d'autres races. Un capitaine humain nommé Joseph Korso et son pilote Akima recherchent Cale. Ils lui disent qu'il doit les aider à trouver le Titan. Ils disent que le navire a des machines qui créeront une nouvelle Terre, afin de sauver l'humanité. Les Drej veulent trouver le Titan afin de pouvoir le détruire. Avec l'aide de Korso, Cale apprend que l'anneau que son père lui a donné peut l'aider à trouver le Titan. Très vite, Cale et Akima découvrent que Korso est à la recherche du Titan pour le remettre aux Drej. Ils lui échappent mais se retrouvent bloqués dans une colonie à la dérive. Cale et Akima réparent l'un des vaisseaux spatiaux de la colonie qui a fait naufrage. Ils l'utilisent pour se rendre là où le Titan a été caché.
À l'intérieur du Titan, Cale et Akima apprennent que le professeur Tucker a été l'un des principaux concepteurs de l'engin. Les concepteurs avaient le sentiment que la Terre allait être détruite. C'est pourquoi ils ont donné au Titan la capacité de créer une nouvelle planète. Ils l'ont chargé de l'ADN de chaque plante et animal vivant de la Terre afin de pouvoir repeupler le nouveau monde. Cependant, le navire a perdu son énergie et ne peut pas recréer la planète. Korso trouve et embarque sur le Titan. Il attaque Cale et Akima, mais un de ses hommes l'attaque. Korso tue l'homme en lui brisant le cou, puis se bat avec Cale. Pendant le combat, Korso tombe par-dessus une rampe. Cale essaie de le sauver, mais Korso échappe à l'emprise de Cale et tombe à sa mort apparente. Akima, Cale et d'autres membres du navire de Korso travaillent ensemble pour défendre le Titan contre l'attaque de Drej. Cale pense que l'énergie qui compose les Drej et leurs navires peut être utilisée pour alimenter les systèmes du Titan. Korso réapparaît, mais se sacrifie pour réparer un disjoncteur, au moment même où le vaisseau de Drej envoie un faisceau d'énergie sur le Titan. En utilisant la puissance du faisceau, le Titan s'alimente et prend toute l'énergie du Drej. Les Drej sont détruits pendant que le vaisseau crée une nouvelle planète. Le film se termine avec Akima et Cale debout sur leur nouveau monde. Akima veut nommer la planète "Nouvelle Terre", tandis que Cale veut la nommer "Bob" et que tous les humains qui viennent sur la planète s'appellent "Nouvelle Terre [Planète Bob]".
